滝口寺は、小倉山麓に良鎮上人によって創建された往生院の子院三宝寺の旧跡です。応仁の乱で荒廃したものの、江戸時代まで続いていました。しかし明治維新後の廃仏毀釈運動によって廃寺となりましたが、昭和初期に滝口寺として再興されました。
滝口寺は、滝口入道と横笛、新田義貞と勾当内侍の２つの悲しい恋物語にまつわるお寺です。寺名滝口寺は、滝口入道と横笛の悲恋物語に由来したものです。

平重盛の家来、斉藤時頼（さいとうときより）は清盛主催の花見の席で建礼門院徳子（けんれいもんいんとくこ）の侍女の横笛に恋をしました。時頼が書いた恋文が、横笛のもとに届けられ、二人は愛の契りを結びますが、厳しい父親に叱責を受けて出家してしまいます。
横笛は時頼を訪ねますが、彼は「自分はすでに出家した身なので会うことはできない」と彼女を追い返してしまいました。横笛は泣く泣く京都に戻りますが、自分の気持ちを伝えようと指を切り、近くの石に和歌を血で書き残したそうです。
滝口と名前を変えた時頼は横笛への想いを断ち切るために高野山へ入り、横笛もまた出家してしまいます。伝説では2人は結ばれることはありませんでしたが、本堂の中では2人の木像が並んで安置されています。

鎌倉幕府を倒した武将　新田義貞は越前で足利尊氏との戦いで討ち死にし、首が三条河原で晒しものにされました。妻の勾当内侍（こうとうのないし）は、夫の首を密かに盗み出し、出家してこの地で夫を弔ったといわれています。その新田義貞の首塚が表門の右奥にあります。