鎌倉初期、1227年（安貞1）義空上人によって開創された寺です。本堂は創建時そのままのもので、応仁、文明の乱にも両陣営から手厚き保護を受け、奇跡的にも災火をまぬがれました。京洛最古の建造物として国宝に指定されています。義空上人は藤原秀衡の孫にあたり19才で叡山澄憲僧都に師事、後にこの千本の地を得て、苦難の末、本堂をはじめ諸伽藍を建立しました。

快慶作「十大弟子像（十躯）」、定慶作「六観音菩薩像（六躯）」など重要文化財の仏像彫刻が多数納められています。また、本堂には行快作の「本尊釈迦如来坐像」が安置されており、これが千本釈迦堂の名の由来となっています。

「おかめ」は本堂建築で棟梁を務めた大工「長井飛騨守高次」の妻。
高次が重要な柱の寸法を間違えて短く切り過ぎた際、枡組で補えば良いと助言して、窮地を救いながらも「専門家でもない女性の知恵で棟梁が大仕事を成し遂げたと言われては夫の恥」と上棟式を迎える前に自害した愛妻「おかめ」の物語が伝わる、全国のおかめ信仰の発祥となっています。悲話の主人公「おかめ」の“助け合う円満な夫婦であり続けたい”という強い思いから、“縁結び” “夫婦円満” “子授け” にご利益があると言われています。
また本堂の前で早咲きの大きな枝垂桜も「おかめ桜」という名前がつけられています。

毎年12月に大根食して中風除け、諸病封じとして多くの参拝者で賑わいます。今も梵字を書いた大根を加持祈祷した後、切り分けて炊き込んでいます。古くから諸病除けに良いと信じられてきた大根をいただくと、冷えた体も芯から温まります。